Comparaison de la variabilité des données de mortalité générées par le test biologique en bouteille du CDC, le test en tube de l'OMS et le test biologique d'application topique utilisant des moustiques Aedes aegypti

Parasites & Vecteurs volume 15, Numéro d'article : 476 (2022) Citer cet article

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La résistance aux insecticides reste un problème majeur de santé publique. La surveillance de la résistance est essentielle pour une lutte antivectorielle efficace et une planification de la gestion de la résistance. Les tests biologiques de sensibilité aux insecticides couramment utilisés pour les moustiques sont le test biologique en bouteille du CDC et le test en tube de l'OMS. Moins couramment utilisé sur le terrain mais considéré comme l'étalon-or pour évaluer la sensibilité aux insecticides dans le développement de nouveaux insecticides est le bioessai d'application topique. Chacun de ces essais biologiques présente des différences critiques dans la manière dont ils évaluent la sensibilité aux insecticides, ce qui a un impact sur leur capacité à différencier les populations résistantes et sensibles ou à déterminer différents niveaux d'intensité de résistance.

Nous avons comparé le test biologique en bouteille du CDC, le test en tube de l'OMS et le test biologique d'application topique pour établir la dose-réponse contre la deltaméthrine (DM) en utilisant la souche MC1 d'Aedes aegypti résistante au DM. Les moustiques ont été exposés à une gamme de concentrations d'insecticides pour établir une courbe dose-réponse et évaluer la variation autour des prédictions du modèle. De plus, 10 répétitions de 20 à 25 moustiques ont été exposées à une dose fixe avec une mortalité intermédiaire pour évaluer le degré de variation de la mortalité.

Le test biologique d'application topique a montré la plus faible variation dans les données dose-réponse, suivi du test en tube de l'OMS. Le test biologique en bouteille du CDC présentait le niveau de variation le plus élevé. Dans l'expérience à dose fixe, une variance plus élevée a été trouvée de la même manière pour le test biologique en bouteille CDC par rapport au test en tube de l'OMS et au test biologique d'application topique.

Ces données suggèrent que le test biologique en bouteille du CDC a la puissance la plus faible et le test biologique d'application topique la puissance la plus élevée pour différencier les populations résistantes et sensibles et évaluer les changements dans le temps et entre les populations. Cette observation a des implications importantes pour l'interprétation des résultats de surveillance de différents tests. En fin de compte, il sera important de discuter des outils optimaux de surveillance de la résistance aux insecticides en termes d'objectif de surveillance, de praticité sur le terrain et de précision de l'outil pour atteindre cet objectif.

La résistance aux insecticides est un problème évolutif permanent. Il a contribué à la perpétuation des maladies transmises par les moustiques, notamment le Zika, la dengue, le chikungunya et le paludisme, en raison de l'échec des interventions de lutte antivectorielle telles que la brumisation et les moustiquaires insecticides [1,2,3,4]. Une surveillance intensive de la résistance aux insecticides anciens et nouveaux et des stratégies améliorées de gestion de la résistance sont essentielles pour contrôler efficacement les maladies à transmission vectorielle [2, 5, 6]. Les données de surveillance sont utilisées pour identifier les profils de résistance dans une zone donnée, ce qui peut aider à identifier quand et où la résistance émerge ou se propage et éclairer les stratégies de prévention de la résistance. La détection précoce de la résistance permet un changement d'utilisation de la classe d'insecticide, et la collecte de données précises dans ces contextes est impérative, car il est important de ne pas sous-estimer ou surestimer la résistance. Une sous-estimation pourrait conduire à l'utilisation continue d'un produit chimique défaillant et donc à une réduction de la lutte antivectorielle, au gaspillage de ressources (argent et temps) en appliquant un produit inefficace et à la sélection potentielle de niveaux de résistance plus élevés dans la population de moustiques. De telles observations faussement négatives pourraient se produire en raison d'une sensibilité insuffisante du test pour détecter avec précision une mortalité inférieure à 90 ou 97 %, de la petite taille de l'échantillon utilisé (conduisant à des résultats erronés en raison d'une variation aléatoire), d'une imprécision dans la préparation du test (les moustiques captent plus d'insecticide que prévu), une manipulation brutale (les moustiques sont tués par une manipulation brutale au lieu d'une exposition aux insecticides) ou une évaluation inexacte de la mortalité. D'autre part, une surestimation pourrait conduire à remplacer inutilement des insecticides efficaces par de nouveaux, ce qui pourrait être particulièrement problématique lorsque ces insecticides alternatifs sont plus chers et réduire ainsi la couverture des ménages pouvant être traités. De tels faux positifs pourraient également se produire en raison d'un manque de sensibilité du test pour détecter avec précision une mortalité inférieure à 90 ou 97 %, des tailles d'échantillon trop petites, une imprécision de la préparation du test (exposant les moustiques à des doses trop faibles) et une imprécision de l'évaluation mortalité (par exemple, identifier les moustiques à vol erratique comme vivants, alors que cela suit la définition de "morts" [5, 7]). Par conséquent, il est important de maintenir la préparation de l'essai biologique standardisée, l'évaluation de la mortalité aussi objective que possible et de choisir les essais avec le plus haut niveau de précision [8]. Étant donné que l'obtention d'un nombre suffisant de moustiques est un problème dans de nombreuses régions, un essai biologique avec un faible niveau de variation est préférable car cela réduit le nombre de moustiques nécessaires pour avoir confiance dans la classification d'une population résistante par rapport à une population sensible. Cependant, le niveau de variation inhérente que produit chaque essai biologique n'a jamais été entièrement établi.

Les tests biologiques les plus courants pour la surveillance de routine des vecteurs adultes du paludisme sont les tests à seuil, où la réponse phénotypique d'un échantillon de vecteur est mesurée après exposition à une concentration diagnostique d'un insecticide (généralement le double de la concentration létale tuant 99 % des moustiques sensibles). Si la mortalité est comprise entre 90 et 97 %, les populations sont définies comme ayant une "résistance suspectée" et le test doit être répété pour confirmer la résistance. Si la mortalité tombe en dessous de 90 %, la population est définie comme résistante confirmée [5]. Après un premier test de seuil, des tests d'intensité pourraient être effectués pour déterminer la survie à des doses plus élevées, généralement 5 × et 10 × la concentration diagnostique, afin de déterminer si l'intensité de la résistance est faible, modérée ou élevée [5]. Ces différents niveaux d'intensité de résistance ont été associés au degré d'efficacité des outils de lutte antivectorielle tels que les moustiquaires imprégnées d'insecticide longue durée (MILD) après des expositions multiples [9]. Cependant, en général, ces tests sont conçus pour établir la résistance technique d'une population : pour évaluer si la population a modifié sa réponse phénotypique dans le temps ou dans l'espace. La valeur prédictive de tels tests quant à l'efficacité d'un outil de lutte antivectorielle sur le terrain est limitée [5, 10]. Les deux tests biologiques à seuil les plus couramment utilisés sont le test en tube de l'Organisation mondiale de la santé (OMS) [5] et le test biologique en bouteille des Centers for Disease Control and Prevention (CDC) [7], qui exposent tous deux les moustiques aux insecticides par contact tarsien (c'est-à-dire, moustique atterrit sur une surface traitée). Le test en tube de l'OMS consiste à introduire des moustiques dans un tube en plastique doublé de papier enduit d'insecticide et d'une huile de support. Le bioessai en bouteille du CDC consiste à aspirer les moustiques dans une bouteille en verre recouverte d'un insecticide. Récemment, le bioessai en bouteille de l'OMS a été introduit en tant que version modifiée du bioessai en bouteille du CDC pour tester des ingrédients actifs tels que le pyriproxyfène qui, en raison de leurs propriétés chimiques, empêchent leur imprégnation sur les papiers filtres [5, 11]. Outre les dosages à seuil, il existe des dosages biologiques qui établissent des courbes dose-réponse permettant de calculer des rapports de résistance par rapport à une souche sensible, comme le dosage biologique par application topique. Les moustiques sont dosés individuellement avec une gamme de doses d'insecticide [12,13,14]. Le test biologique d'application topique est considéré comme l'étalon-or pour les études de toxicologie et est recommandé par l'OMS dans les études de phase I pour déterminer la toxicité des insecticides et évaluer la résistance croisée [15]. Alors que le bioessai d'application topique est parfois utilisé comme outil de surveillance de la résistance aux insecticides (par exemple, [16,17,18,19]) et a été récemment recommandé comme nouvel outil de surveillance pour les insecticides ingérés par voie orale [14], il n'est pas systématiquement utilisé dans zones d'endémie palustre pour surveiller la résistance des vecteurs du paludisme.

Il existe des différences importantes dans la façon dont les différents bioessais fonctionnent et ce qu'ils mesurent. Premièrement, la méthode de contact avec l'insecticide varie, les tests en bouteille CDC et en tube OMS exposant les moustiques par contact tarsien et les tests d'application topique par application directe sur la cuticule. Le temps d'exposition dans le test biologique en bouteille CDC est de 30 min, alors qu'il est de 1 h dans le test en tube de l'OMS, et dans le test biologique d'application topique, l'exposition est instantanée en raison de l'application directe. Dans le test en tube de l'OMS, l'insecticide est mélangé à une huile de support et imprégné sur du papier. La préparation de ces documents est centralisée et les documents peuvent être commandés auprès de l'Universiti Sains Malaysia. Les concentrations auxquelles les moustiques sont exposés dans les tests biologiques en bouteille CDC et les tests topiques sont généralement préparées par chaque site de recherche, bien que des concentrations pré-préparées pour le test biologique en bouteille CDC puissent être demandées gratuitement au CDC [20]. Le test du tube de l'OMS fournit un lieu de repos non traité à chaque extrémité du tube du cylindre où les moustiques pourraient ne pas être exposés à l'insecticide pendant une période ou toute la durée du test. L'évaluation de la mortalité dans le test biologique en bouteille du CDC se produit à la fin d'une durée d'exposition de 30 min, alors qu'elle est de 24 h après l'exposition dans le test en tube de l'OMS et l'application topique. La manipulation des moustiques est également différente, les moustiques étant renversés par le CO2 ou la glace dans l'application topique et manipulés à l'aide de pincettes et de brosses, tandis que les moustiques sont transférés exclusivement par aspiration manuelle dans les deux autres tests. Enfin, le test d'application topique évalue la dose par milligramme de moustique en contrôlant le poids moyen de chaque cohorte de moustiques, alors que le poids n'est pas contrôlé dans la bouteille CDC ou le test de tube OMS (Fig. 1). Ces différences entre les tests pourraient entraîner des différences dans la détermination de la sensibilité aux insecticides des populations de moustiques.

Aperçu des différences entre le test biologique en bouteille du CDC (colonne de gauche), le test en tube de l'OMS (colonne du milieu) et le test biologique d'application topique (colonne de droite). Voir la section méthodes pour plus de détails

Plusieurs études ont été menées pour comparer deux des tests biologiques les plus largement utilisés, les tests biologiques en bouteille CDC et les tests en tube de l'OMS, qui sont très contradictoires. Certaines études rapportent une faible concordance [21,22,23], des niveaux de concordance élevés [23,24,25] et des niveaux intermédiaires [23, 26,27,28,29], en particulier lorsque l'on compare des populations modérément résistantes. Peu d'études ont comparé le bioessai d'application topique avec d'autres bioessais existants pour les moustiques. Une étude en France sur Aedes aegypti et Aedes albopictus a utilisé à la fois des tests d'application topique et des tests en tube de l'OMS pour établir des courbes dose-réponse et a trouvé des valeurs de rapport de résistance assez similaires, bien qu'il convient de noter que les moustiques étaient très sensibles, donc les valeurs de rapport de résistance étaient faibles et donc des différences de potentiel difficilement détectables [30]. Cependant, une autre étude en Floride, aux États-Unis, a révélé que le test biologique d'application topique était capable de détecter des différences de sensibilité aux insecticides chez les moustiques de terrain qui n'avaient pas été détectées à l'aide du test biologique en bouteille du CDC [18], et une étude similaire en Malaisie a montré que le tube de l'OMS Le test n'a pas été en mesure d'identifier les souches de terrain comme résistantes, tandis que les tests d'application topique ont identifié les deux comme résistantes [17]. Dans toutes les études ci-dessus, des différences ont été observées en particulier dans les populations modérément résistantes, ce qui est logique puisque la variation ne peut être observée que lorsque la mortalité moyenne est inférieure à 100 % et supérieure à 0 %, où elles tombent. Cependant, ce qui est inquiétant, ce sont les populations modérément résistantes que nous devrions viser à identifier de manière précoce et précise.

Les tests quantitatifs dose-réponse des populations sur le terrain fourniront des informations plus précises sur l'état de sensibilité aux insecticides des populations de moustiques que les tests de seuil [18, 23, 29, 31]. En effet, les tests d'intensité pour les tests biologiques en bouteille CDC [7, 32] et le test en tube OMS [5] sont maintenant recommandés et utilisés plus largement, bien que le nombre limité de dosages testés ne convienne pas pour effectuer des analyses dose-réponse [33]. Une analyse dose-réponse nécessite un nombre plus élevé de moustiques et, selon la variabilité des données, davantage de répétitions sont nécessaires pour la puissance statistique. Le nombre de moustiques étant déjà une limitation dans les bioessais actuels sur le terrain, c'est l'un des principaux obstacles à la collecte de ce type de données. Des niveaux élevés de variabilité ont été observés dans les tests biologiques en bouteille des CDC et également, dans une certaine mesure, dans les tests en tube de l'OMS [22, 29]. La dose que les moustiques captent dans les essais biologiques topiques étant hautement contrôlée, l'écart de mortalité pour les essais d'application topique devrait être plus faible. Ici, nous comparons côte à côte le test biologique en bouteille du CDC, le test en tube de l'OMS et le test biologique d'application topique à l'aide d'un Ae. aegypti résistante aux pyréthrinoïdes. Notre objectif principal était de comparer la variabilité dans les essais lorsque des courbes dose-réponse sont établies avec une souche de moustique consanguine identique, dans des conditions de laboratoire contrôlées réalisées par le même chercheur.

Quatre répétitions de quatre à six concentrations différentes de deltaméthrine (DM) ont été réalisées pour construire des courbes dose-réponse pour trois essais biologiques différents : essai biologique en bouteille CDC, test en tube OMS et essai biologique d'application topique. Ces concentrations ont été choisies en effectuant des essais biologiques préliminaires de recherche de gamme qui ont entraîné une mortalité allant de 0 à 100 %. Tous les essais biologiques ont été effectués entre 8 h 30 et 16 h 30 et dans des conditions ambiantes (21 ± 2 °C, 23 ± 3 % d'humidité relative [HR]). Dans tous les essais biologiques, un moustique était considéré comme "mort" s'il était incapable de se tenir droit ou de voler dans un mouvement coordonné. Toutes les bouteilles CDC, les tubes OMS et les gobelets en plastique topiques ont été étiquetés avec des identifiants aléatoires pour l'évaluation de la mortalité à l'aveugle et ont été effectués par le même chercheur. Des répétitions de doses individuelles ont été effectuées à des jours différents pour éviter les biais quotidiens.

Pour mieux évaluer la variance entre les dosages d'insecticides, 10 répétitions ont été effectuées à une dose fixe, proche de la concentration/dose létale qui tue 50 % des moustiques exposés (LC50 ou LD50). Si des expériences préliminaires ont révélé des répétitions avec une mortalité de 0 % ou de 100 %, une dose plus élevée ou plus faible, respectivement, a été utilisée pour pouvoir évaluer la gamme complète de variation autour de la moyenne. Ces tests ont été réalisés dans deux expériences distinctes pour chaque test, donc cinq répétitions de la même dose le même jour, avec le même groupe de moustiques, comme lors d'un test en tube typique de l'OMS et d'un test biologique en bouteille CDC.

L'Aé. aegypti MC1 (comté de Maricopa) a été utilisée dans cette étude. Les œufs de cette souche résistante aux pyréthroïdes ont été collectés dans la région de Phoenix du comté de Maricopa, Arizona, États-Unis, en 2018, et élevés en continu dans un insectarium depuis lors. MC1 est une souche résistante homozygote et possède deux mutations ponctuelles connues dans le gène kdr : V1016I et F1534C (données non publiées). La mutation V1016I confère une résistance aux insecticides perméthrine et deltaméthrine [34]. La mutation F1534C confère une résistance à la perméthrine et à d'autres pyréthrinoïdes de type I, en plus des organochlorés [19, 34,35,36], mais elle ne confère probablement pas de résistance aux pyréthrinoïdes de type II, à moins d'être associée à une autre mutation kdr [36]. Les moustiques ont été élevés dans une installation d'insectarium de niveau de confinement d'arthropodes 1 (ACL-1) à l'Arizona State University (États-Unis) dans des conditions d'élevage standard dans des incubateurs réglés à 27 ° C, 80% HR et une photopériode de 12: 12-h [12] . Tous les moustiques testés étaient âgés de 2 à 5 jours, femelles et non nourris de sang.

Des solutions de deltaméthrine (Pestanal®, Sigma-Aldrich) ont été préparées en utilisant la méthode gravimétrique (en utilisant la masse d'insecticide et la masse d'acétone plutôt que le volume d'acétone) [12]. Les solutions ont été préparées dans des tubes Falcon de 15 ml avec le couvercle enveloppé de parafilm (pour réduire l'évaporation). Les tubes ont été recouverts de papier d'aluminium (pour éviter l'exposition aux UV), placés dans un sac en plastique refermable (pour réduire l'évaporation) et stockés à -20 ° C pour empêcher davantage l'évaporation. Les solutions ont été laissées reposer à température ambiante pendant au moins 1 h jusqu'à utilisation.

Les procédures générales ont été suivies comme décrit dans les directives du CDC sur les essais biologiques en bouteille [7]. Pour créer des courbes dose-réponse, cinq bouteilles en verre Wheaton® de 250 ml ont été enduites individuellement d'une concentration différente de MS et une bouteille enduite uniquement d'acétone pour le contrôle. Pour enrober les flacons, 1 ml de solution insecticide (ou d'acétone) a été pipeté dans les flacons. Les bouteilles ont été bouchées et manipulées de manière à ce que l'insecticide recouvre toutes les parties des bouteilles et des bouchons. Les bouteilles ont ensuite été décapsulées et placées sur un rotateur de bouteilles (Cole-Parmer®) pendant 15 minutes pour permettre à l'insecticide d'enrober uniformément les bouteilles et à l'acétone de s'évaporer. Les bouteilles ont été conservées sans bouchon dans l'obscurité pendant au moins 1 h et au maximum 23 h jusqu'à leur utilisation dans le test. Environ 25 (IC à 95 % : 22,7 à 28,3) moustiques ont été aspirés dans les bouteilles, et les moustiques ont été exposés dans les bouteilles pendant 30 minutes, après quoi un renversement (incapacité de se tenir sur les jambes ou d'avoir un vol coordonné, c'est-à-dire "mort") a été évalué [37].

Les procédures ont été suivies comme décrit dans la procédure opératoire standard pour tester la sensibilité aux insecticides des moustiques adultes dans les tests en tube de l'OMS [5]. Pour préparer les papiers imprégnés d'insecticide, du papier filtre (Whatman™ n° 1) a été découpé en dimensions de 12 x 15 cm. Les concentrations de deltaméthrine ont été préparées en mélangeant l'insecticide avec de l'acétone et de l'huile d'olive (MP Biomedicals, Fisher Scientific). L'huile d'olive a été utilisée à la place de l'huile de silicone car elle est moins visqueuse et conduit à des concentrations plus précises. Les solutions de DM ont été pipetées goutte à goutte dans une grille sur les papiers individuels. Le papier témoin a été traité avec de l'acétone et de l'huile d'olive uniquement. Les papiers ont été laissés sécher sous une hotte pendant 24 h, puis stockés dans un réfrigérateur à 4 ° C, emballés individuellement dans du papier d'aluminium. Lorsqu'il était prêt à l'emploi, chaque papier a été placé dans des tubes d'exposition en plastique individuels du kit de test de tube de l'OMS (acheté auprès de l'Universiti Sains Malaysia, Vector Control Research Unit). Du papier filtré non traité (coupé aux mêmes dimensions) a été placé dans des tubes de maintien individuels. Environ 25 moustiques ont été aspirés dans un tube de rétention. Après 1 h, les moustiques ont été persuadés en tapotant et en respirant brièvement pour passer du tube de maintien au tube d'exposition recouvert de papier insecticide pendant environ 1 min jusqu'à ce que la plupart des moustiques soient entrés dans le tube d'exposition (le nombre moyen d'expositions était de 24,0, 95 % IC : 18,9–29,2). Après 1 h d'exposition, le renversement a été enregistré et les moustiques ont été transférés dans les tubes de retenue vidés. Ils ont reçu une solution de saccharose à 10 % et ont été placés dans un incubateur à 27 °C et 80 % HR. La mortalité a été enregistrée après 24 h. Les papiers ont été utilisés jusqu'à six fois, conformément aux directives de l'OMS.

Les moustiques ont été aspirés hors d'une cage dans des tubes de faucon, qui ont été immédiatement bouchés et placés sur de la glace. Les moustiques sont restés sur la glace pendant au moins 30 minutes avant que le dosage ne se produise. Une fois les moustiques suffisamment renversés, ils ont été versés sur un plateau dans une glacière remplie de glace, ramassés à l'aide de pinces et placés dans de petits gobelets en plastique sur de la glace, chaque gobelet contenant 25 moustiques. Chaque tasse de moustiques a été pesée à 0,1 g près à l'aide d'une microbalance, et les moustiques ont ensuite été dosés avec 0,5 μl de solution de contrôle ou d'insecticide à l'aide d'une seringue en verre de précision (Hamilton™ 80465, Fisher Scientific). Après dosage, les moustiques ont été replacés dans leurs gobelets en plastique respectifs, pourvus d'une solution de saccharose à 10 %, et placés dans un incubateur à 27 °C et 80 % HR. La mortalité a été évaluée 24 h plus tard.

La correction d'Abbott a été appliquée pour contrôler la mortalité naturelle en utilisant la mortalité dans la bouteille de contrôle pour chaque test effectué au cours de la même période [38]. Si la mortalité dans le groupe témoin était supérieure à 20 %, tous les tests simultanés ont été rejetés et répétés. Deux analyses dose-réponse différentes ont été effectuées pour comparer les trois tests avec les deux méthodes couramment utilisées dans le programme statistique R v4.1.3 [39]. Tout d'abord, une analyse probit a été effectuée en suivant le script BioRssay, similaire au package BioRssay disponible [40]. Pour cela, la mortalité corrigée d'Abbott a été transformée en valeurs probit et un modèle linéaire généralisé (GLM) a été ajusté en utilisant des valeurs de concentration (ou de dose) transformées en log avec la famille quasi-binomiale pour tenir compte d'une éventuelle surdispersion. Les valeurs R au carré de McFadden pour l'ajustement ont été calculées comme suit : 1 - log modèle de vraisemblance/log vraisemblance nulle. La CL50 pour le test biologique en bouteille CDC et le test en tube OMS et la DL50 pour le test biologique d'application topique ont été calculées avec l'IC à 95 % correspondant sur la base de l'erreur standard du modèle. Ensuite, une régression logistique à n paramètres a été effectuée à l'aide du package nplr et le modèle avec le nombre optimal de paramètres basé sur un estimateur pondéré de la qualité de l'ajustement a été choisi [41]. La CL50 et la DL50 avec leurs IC à 95 % ont été estimées sur la base des erreurs standard du modèle optimal. Dans l'expérience à dose fixe, l'homogénéité de la variance a été évaluée à l'aide du test de Levene, avec des comparaisons par paires ultérieures à l'aide de la correction de Bonferroni pour les comparaisons multiples.

La mortalité de la souche MC1 lorsqu'elle était exposée à la dose diagnostique d'Aedes aegypti du test biologique en bouteille du CDC (10 mg/flacon) était de 69,0 %, et la mortalité avec la dose diagnostique du test en tube de l'OMS (0,03 %) était de 0 % (établie en utilisant uniquement un réplicat de 25 moustiques), tous deux démontrant que cette souche est résistante au DM. La mortalité dans les flacons témoins non traités pour les essais biologiques sur flacons CDC était de 0 % dans toutes les expériences dose-réponse (6 flacons témoins sur 6), de 4 % dans l'un des tests en tube de l'OMS (1 sur 7 contrôles) et de 8 %, deux fois 4 % et deux fois 0 % dans les bioessais topiques.

Dans la régression logistique à n paramètres, un modèle à cinq paramètres présentait la qualité d'ajustement la plus élevée pour les trois tests. Le test biologique d'application topique avait la qualité d'ajustement la plus élevée (0,88), suivi du test en tube de l'OMS (0,55) et le plus bas était le test biologique en bouteille CDC (0,31) (Fig. 2). La CL50 pour le test biologique en flacon du CDC utilisant le modèle de régression logistique à cinq paramètres était de 6,81 µg/flacon (aucun IC à 95 % fiable n'a pu être estimé), la CL50 pour le test en tube de l'OMS était de 0,76 % (IC à 95 % : 0,35 à 1,66) et la DL50 pour l'essai biologique d'application topique était de 0,36 ng/mg de moustique (IC à 95 % : 0,23 à 0,59).

Données dose-réponse d'Ae résistant à la deltaméthrine. aegypti femelles moustiques exposées à la deltaméthrine dans les tests biologiques en bouteille CDC (A), les tests en tube de l'OMS (B) et les tests biologiques d'application topique (C). La dose d'insecticide est présentée sur une échelle log10, la mortalité est présentée sur une échelle normale. La ligne de tendance est basée sur une régression logistique à cinq paramètres avec des bandes de confiance associées à 95 %

Pour les trois tests, la concentration ou la dose d'insecticide était significativement corrélée à la mortalité dans l'analyse probit (P = 0, 038, P < 0, 001, P < 0, 001 pour le test biologique en bouteille CDC, le test en tube de l'OMS et le test biologique topique, respectivement, Fig. 3). La variance de la courbe dose-réponse était la plus faible pour le test biologique topique, avec une valeur McFadden R au carré de 0,76, suivie du test en tube de l'OMS (R2McFadden = 0,44), et la plus élevée pour les tests biologiques en bouteille CDC (R2McFadden = 0,17 ). Le calcul de la CL50 pour l'essai biologique en bouteille du CDC était de 6,97 μg/bouteille (IC à 95 % : 4,0 à 12,1), la CL50 pour le test en tube de l'OMS était de 0,74 % (IC à 95 % : 0,56 à 0,99) et la DL50 pour l'essai biologique topique. était de 0,39 ng/mg (IC à 95 % : 0,31–0,49).

Données dose-réponse d'Ae résistant à la deltaméthrine. aegypti femelles moustiques exposées à la deltaméthrine dans les tests biologiques en bouteille CDC (A), les tests en tube de l'OMS (B) et les tests biologiques d'application topique (C). La dose d'insecticide est présentée sur une échelle log10, la mortalité est présentée sur une échelle probit. La ligne de tendance est basée sur une modélisation linéaire générale avec une fonction de lien probit, la valeur McFadden R au carré est donnée pour chaque ajustement

Pour évaluer la variation des tests à une dose fixe, 10 réplicats ont été exposés à 3,89 μg/bouteille dans le test biologique en bouteille du CDC, à 1 % de deltaméthrine par papier dans le test en tube de l'OMS et à une moyenne de 0,30 ng de deltaméthrine/mg de moustique (95 % IC : 0,29–0,31, variation en fonction du poids moyen des moustiques par répétition). La mortalité moyenne était de 35,9 % dans le test biologique en bouteille du CDC, de 79,7 % dans le test en tube de l'OMS et de 35,5 % dans le test biologique d'application topique. Tous les 10 réplicats pour chaque test avaient une mortalité inférieure à 100 % et supérieure à 0 % ; par conséquent, l'analyse de la variance pourrait être effectuée de manière fiable (fichiers supplémentaires 1, 2, 3). Une différence hautement significative dans le niveau de variance a été observée entre les différents tests (test de Levene, F(2,27) = 6,3, P = 0,006, Fig. 4). Les comparaisons par paires ont montré une variance significativement plus élevée dans le test en bouteille CDC que le test en tube de l'OMS (P = 0,007 ; Padj = 0,020), et une variance plus élevée dans le test en bouteille CDC que le test biologique topique, bien que cette dernière comparaison n'ait pas été significative après la correction de Bonferroni (P = 0,043 ; Padj = 0,13). Aucune différence de variance n'a été observée entre le test en tube de l'OMS et le test biologique d'application topique (P = 0,18 ; Padj = 0,54).

Évaluation de la variation à une dose unique pour le test biologique en bouteille CDC (3,89 ng/bouteille), le test en tube OMS (1,0 %) et le test biologique en application topique (moyenne de 0,30 ng/mg de moustique). Les cercles et les triangles indiquent les données recueillies sur deux jours différents

L'objectif de cette étude était de comparer la variation des données de mortalité du test biologique en bouteille du CDC, du test en tube de l'OMS et du test biologique d'application topique. La plus grande variation a été observée dans les courbes dose-réponse générées par le test biologique en bouteille du CDC, suivi du test en tube de l'OMS et enfin du test biologique d'application topique (Figs. 2, 3). Moins de variation a été observée lorsqu'une dose unique a été testée avec plusieurs répétitions sur une seule journée, démontrant le rôle supplémentaire de la variation au jour le jour. Pourtant, même avec plusieurs répétitions en une seule journée, une variation considérablement plus importante de la mortalité a été observée dans le test biologique en bouteille du CDC par rapport au test en tube de l'OMS et au test biologique d'application topique (Fig. 4). Des niveaux accrus de variation aléatoire de la mortalité observée entraîneraient une plus grande probabilité d'erreur dans la détermination de l'état de sensibilité des populations de moustiques, et donc un impact sur les décisions de lutte antivectorielle, ainsi qu'un pouvoir réduit pour déterminer si l'état de sensibilité évolue dans le temps ou est différent entre les deux. Emplacements. Pour assurer une puissance statistique suffisante pour effectuer de telles comparaisons, les essais biologiques en flacon du CDC peuvent nécessiter plus de flacons répliqués que le test en tube de l'OMS et l'essai biologique d'application topique. Actuellement, le test biologique en bouteille du CDC recommande 80 à 100 moustiques sous la forme de quatre répétitions de 20 à 25 moustiques par dose [7] et le test en tube de l'OMS recommande 100 moustiques exposés sous la forme de quatre répétitions de 25 moustiques par dose [5] , bien que la justification de ces chiffres ne soit pas donnée. Il n'existe aucune directive formelle pour le test biologique d'application topique, bien que s'il est utilisé pour établir des courbes dose-réponse, le nombre total de moustiques utilisés est supérieur au test biologique en bouteille CDC ou au test en tube de l'OMS, car plusieurs doses doivent être testées à moins que des tests d'intensité ne soient effectués. , qui nécessitent deux ou trois fois plus de moustiques. Si l'essai biologique d'application topique est utilisé pour déterminer la résistance avec une dose diagnostique [14], le nombre optimal de moustiques exposés devra être formellement établi, de la même manière que cela a été effectué pour les essais biologiques avec Drosophila suzukii [8].

Il existe une grande variété de distinctions entre les dosages qui pourraient expliquer la différence de variation observée. Premièrement, la dose d'insecticide que les moustiques captent peut ne pas être la même pour tous les moustiques au sein d'une répétition et entre les répétitions dans le test en tube de l'OMS et le test biologique en bouteille du CDC. Le revêtement des insecticides dans les bouteilles peut ne pas être homogène, même si des précautions ont été prises en faisant tourner les bouteilles pendant le processus de séchage avec un rotateur de bouteilles. Les bouchons, le goulot et le fond de la bouteille peuvent avoir des concentrations plus ou moins élevées, ce qui signifie que les moustiques peuvent capter des doses différentes selon l'endroit où ils atterrissent. De plus, la capacité de l'insecticide à se lier au verre est inconnue, ce qui pourrait encore conduire à des concentrations hétérogènes, en particulier lorsque les flacons sont agités ou tapotés, lors de l'évaluation de la mortalité au début de l'expérience. À notre connaissance, aucune recherche n'a été effectuée sur l'homogénéité du revêtement insecticide des bouteilles dans les essais biologiques sur les moustiques ou des essais similaires pour d'autres insectes. Le revêtement d'insecticide sur papier filtre est suspecté d'être plus homogène car il est réalisé sur une surface plane, bien qu'en raison de la méthode de distribution manuelle des gouttes d'huile, il reste sensible à l'hétérogénéité de la distribution d'insecticide. Cependant, pendant le test, les moustiques ont la capacité de s'asseoir sur les surfaces non traitées aux deux extrémités du tube, et donc le tube lui-même a un environnement hétérogène. Un problème avec les essais de contact tarsien est la cristallisation de l'insecticide, en particulier sur les surfaces absorbantes [42]. Ces cristaux peuvent entraîner une augmentation ou une diminution de la toxicité, selon leur distribution et leur forme [43, 44]. On s'attend à ce que la cristallisation soit faible sur les surfaces de verre, mais le processus a été signalé comme aléatoire et difficile à prévoir pour les formulations de DDT [43, 45]. La cristallisation peut être favorisée par une stimulation mécanique telle que la marche des insectes, les rayures de surface ou la poussière [42], bien qu'il ne soit pas clair si le mouvement par rotation de la bouteille ou le tapotement lors de l'évaluation de la mortalité au début de l'expérience conduirait de la même manière à la cristallisation. La cristallisation est une préoccupation particulière lorsque les insecticides sont appliqués sur des surfaces absorbantes, telles que le papier filtre, c'est pourquoi des huiles de support sont utilisées pour réduire la cristallisation. Cependant, les huiles de support elles-mêmes sont également connues pour avoir un impact sur la disponibilité et l'absorption de l'insecticide pour les moustiques [42, 46]. Par conséquent, la dose d'insecticide utilisée sur un papier est plusieurs fois supérieure à celle utilisée dans le bioessai en bouteille du CDC ou le bioessai topique pour la même mortalité. Une deuxième différence possible entre ces bioessais qui pourrait expliquer la variation observée est les différents points de temps de mortalité et le biais associé dans le comptage de la mortalité. Le test biologique en bouteille CDC évalue la mortalité à 30 min, par rapport à la mortalité à 24 h dans le test en tube de l'OMS et le test biologique d'application topique. D'une part, cela conduit à l'évaluation de différents phénotypes, car un phénotype knock-down à 30 min (qui suit la définition de la mortalité) peut ne pas conduire à une mortalité réelle à 24 h après l'exposition et vice versa. Ce phénotype peut être intrinsèquement plus variable, en fonction de la complexité de la voie génétique de la résistance, ainsi que d'autres facteurs génétiques et environnementaux. De plus, l'évaluation de la mortalité souffre d'un degré élevé de subjectivité puisqu'une grande variété de phénotypes peut correspondre à la définition de la mortalité avec une zone grise importante. Troisièmement, la variation observée dans les tests biologiques en bouteille du CDC et les tests en tube de l'OMS pourrait être due à un manque de contrôle du poids des moustiques. Alors que les différences de poids étaient mineures dans ces souches de laboratoire consanguines contrôlées par l'environnement, la variation devrait être beaucoup plus prononcée dans les populations de terrain, en particulier lorsque l'on compare des populations de différentes saisons ou habitats écologiques [47,48,49]. Une dernière différence importante entre ces tests est le niveau de manipulation des moustiques. Alors que les moustiques dans le test biologique en bouteille du CDC et le test en tube de l'OMS sont soumis à une manipulation minimale à l'aide d'aspirateurs manuels, les moustiques dans le test d'application topique ont été anesthésiés sur de la glace avant d'être triés et dosés à l'aide d'une pince à épiler. Cette pratique de manipulation devrait introduire une certaine variation, d'autant plus que certains groupes de moustiques sont susceptibles de passer plus de temps sur la glace que d'autres, bien que la variation observée dans le test d'application topique soit la plus faible des trois tests comparés. Il est à noter qu'Ae. aegypti sont particulièrement adaptables lorsqu'ils sont exposés au froid [50]. Nous ne savons pas si ces pratiques de manipulation ont un impact différent sur les moustiques anophèles, mais le CO2 peut être utilisé pour anesthésier les arthropodes pour des essais biologiques d'application topique [12, 14].

Au-delà de la précision de chaque bioessai, il existe d'autres paramètres importants pour le choix de l'outil de surveillance optimal dans chaque situation. Premièrement, il y a le coût de l'essai biologique et le caractère pratique de l'exécution de ces essais dans des endroits éloignés et la nécessité de former le personnel. Dans l'ensemble, les trois tests sont peu coûteux, portables et peuvent être effectués dans des endroits éloignés de l'accès aux installations de laboratoire, sans formation approfondie. De plus, l'outil de surveillance le plus approprié est largement déterminé par l'objectif de l'étude et le type de résistance présent dans la zone d'étude. La mesure de l'inactivation de 30 minutes dans les bioessais en bouteille du CDC peut surestimer la mortalité lorsque la résistance métabolique est abondante, car la détoxification de l'insecticide peut entraîner une récupération ultérieure du moustique [23]. Si l'objectif de l'étude est d'établir la résistance technique, c'est-à-dire de mesurer le phénotype de résistance d'une population dans des conditions standardisées pour comparer son évolution dans le temps ou entre différentes populations [10], alors les trois tests sont appropriés, bien que notre les données suggèrent que le test d'application topique peut fournir la plus grande précision, en particulier lorsque le poids des moustiques diffère considérablement dans le temps et entre les différents sites de terrain. Si l'objectif de l'étude est d'établir si un outil de lutte antivectorielle est toujours efficace face à la résistance aux insecticides, des tests pratiques de résistance doivent être développés qui imitent l'exposition naturelle aux insecticides d'un pool de moustiques pertinent sur le terrain dans des conditions environnementales pertinentes sur le terrain. conditions. Aucun de ces essais biologiques n'est vraiment adapté à cette fin (voir [5, 10] pour une discussion à ce sujet).

Il y a quelques limites au présent travail. Premièrement, ces résultats sont basés sur une seule espèce et souche de moustique, ainsi que sur un seul insecticide. D'autres travaux devront être effectués pour évaluer la généralisabilité de ces résultats. Plus précisément, le travail effectué ici a utilisé Ae. aegypti comme espèce modèle, tandis que les tests biologiques en bouteille CDC et les tests en tube OMS sont également fréquemment effectués sur les moustiques anophèles. Cependant, il y a peu de raisons de supposer que le niveau de variation présenté ici serait différent pour les moustiques anophèles. Différents insecticides peuvent également avoir des structures chimiques différentes qui ont un impact sur leur liaison à différents matériaux ayant un impact sur la disponibilité des insecticides dans les différents dosages. Il faudra évaluer si cela a un impact sur la variation aléatoire des dosages. Ensuite, un niveau élevé de variation a été trouvé dans notre étude, en particulier pour le bioessai en bouteille CDC. De nombreuses études ne rapportent pas les résultats des répétitions individuelles, il est donc difficile d'évaluer si cette variation est hors de la norme. Cependant, certaines études incluant ces données ont également observé un niveau élevé de variation dans les données dose-réponse des essais biologiques en bouteille [31, 51], bien qu'une telle variation de haut niveau ne soit pas toujours observée [52]. Étant donné que les répétitions de doses individuelles dans l'expérience dose-réponse de notre étude ont été effectuées à des jours différents et évaluées à l'aveugle, la variation naturelle des conditions quotidiennes du pool de moustiques, de l'environnement et du revêtement des bouteilles a été capturée. De plus, comme les évaluations de la mortalité peuvent être assez subjectives après 30 min d'exposition, l'évaluation en aveugle de différentes doses conduit à l'inclusion de cette subjectivité dans l'évaluation de la mortalité. En revanche, l'évaluation d'une dose unique sur une seule journée ne peut pas être effectuée à l'aveuglette et présente une probabilité accrue de biais vers une variabilité plus faible. En effet, dans notre deuxième expérience avec une dose unique, une variabilité plus faible a été observée, ce qui pourrait être dû à un manque de variation au jour le jour, à une réduction du biais inconscient dans l'évaluation de la mortalité, ou aux deux. Nous nous attendons à ce que la variation que nous avons mesurée dans ces expériences soit une sous-estimation de ce qui se produirait sur le terrain où il y aurait une variation supplémentaire de laboratoire à laboratoire, une variation de chercheur, une variation de fond génétique des moustiques et une variation environnementale, qui sont toutes susceptibles de impactent la réponse phénotypique aux insecticides [10]. En effet, lors de la compilation des données dose-réponse sur différents sites d'étude, la variation a été importante [29, 53]. Enfin, il est important de noter que [54] les moustiques ont été exposés à des conditions de température ambiante contrôlée lors de la manipulation et de l'exposition (21 ± 2 °C, 23 ± 3 % HR), qui sont à la fois en termes de température et d'humidité inférieures à conditions optimales pour ces moustiques (élevage et maintien post-exposition à 27 °C, 80% HR). Si ces conditions sont susceptibles d'affecter les moustiques et leur sensibilité aux insecticides [10], elles sont peu susceptibles d'expliquer les différences de variance observées entre les différents tests.

Nos données montrent que le bioessai topique génère la plus faible quantité de variation et est donc sans doute le plus précis pour établir la résistance technique. En revanche, le bioessai en bouteille du CDC a conduit à des niveaux élevés de variation aléatoire, et donc à un faible niveau de sensibilité dans la comparaison des populations dans le temps ou dans l'espace, comme on l'a vu précédemment [18]. Ces résultats sont cruciaux, d'autant plus que le bioessai en bouteille du CDC est fréquemment utilisé sur le terrain et que son utilisation peut augmenter avec les nouveaux insecticides et pour déterminer l'intensité de la résistance. Nos résultats impliquent qu'il faut être prudent dans l'interprétation des données provenant de tels tests, en particulier lorsque de petits échantillons ont été utilisés [8]. Alors que les tests biologiques en flacon du CDC et les tests en tube de l'OMS peuvent être efficaces en tant que méthode simple et grossière pour diagnostiquer les populations hautement résistantes, les tests biologiques d'application topique seraient peut-être plus appropriés que les tests d'intensité actuels pour l'évaluation et la comparaison des niveaux de résistance, en particulier pour les faibles niveaux de résistance. et les populations à résistance modérée.

L'ensemble de données à l'appui des conclusions de cet article est inclus dans les fichiers supplémentaires : 1, 2 et 3.

Intervalle de confiance à 95 %

Centres pour le Contrôle et la Prévention des catastrophes

Deltaméthrine

Concentration mortelle qui tue 50% des moustiques exposés

Dose mortelle qui tue 50% des moustiques exposés

Souche d'Aedes aegypti isolée du comté de Maricopa

Humidité relative

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L'Aé. aegypti MC1 nous a été gracieusement fourni par le Dr Michael Riehle de l'Université de l'Arizona. Nous remercions le Dr Robin Harris, le Dr James Collins et le Dr Krijn Paaijmans (Arizona State University) pour des discussions utiles. Nous remercions également Sarah Rydberg pour son aide dans l'élevage des colonies de moustiques MC1. ASU Vislab est reconnu pour la conception de la Fig. 1.

Cette recherche a été soutenue par la National Science Foundation (numéros de prix 2047572 et 2052363).

The Center for Evolution & Medicine, École des sciences de la vie, Université d'État de l'Arizona, Tempe, Arizona, États-Unis

Rachel A. Althoff et Silvie Huijben

Computational and Modeling Sciences Center, Simon A. Levin Mathematical, Arizona State University, Tempe, AZ, États-Unis

Silvia Huijben

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RAA a conçu et réalisé les expériences. SH a conçu l'idée originale et assuré la supervision générale. RAA et SH ont effectué l'analyse des données et co-écrit le manuscrit. Les deux auteurs ont lu et approuvé le manuscrit final.

Correspondance avec Silvie Huijben.

N'est pas applicable.

N'est pas applicable.

Les auteurs déclarent n'avoir aucun intérêt concurrent.

Springer Nature reste neutre en ce qui concerne les revendications juridictionnelles dans les cartes publiées et les affiliations institutionnelles.

Données d'essai biologique en bouteille CDC.

Données sur les tests en tube de l'OMS.

Données d'essai biologique d'application topique.

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Réimpressions et autorisations

Althoff, RA, Huijben, S. Comparaison de la variabilité des données de mortalité générées par le bioessai en bouteille CDC, le test en tube de l'OMS et le bioessai d'application topique utilisant des moustiques Aedes aegypti. Vecteurs parasites 15, 476 (2022). https://doi.org/10.1186/s13071-022-05583-2

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Reçu : 09 septembre 2022

Accepté : 08 novembre 2022

Publié: 20 décembre 2022

DOI : https://doi.org/10.1186/s13071-022-05583-2

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